Akatemian orkesteri jatkaa vanhaa eurooppalaista yliopisto-orkesteriperinnettä, jonka juuret Suomessa ulottuvat 1600-luvulle asti.
Vuonna 1640 kuningatar Kristiina perusti Pietari Brahen aloitteesta Suomen ensimmäisen ja silloisen Ruotsin valtakunnan kolmannen yliopiston, Turun Akatemian. Alusta alkaen akateemisia akteja juhlistettiin ylioppilaiden musiikkiesityksillä, minkä edistämiseksi Turkuun perustettiin vuonna 1747 Suomen ensimmäinen vakituinen orkesteri Akateeminen Kapelli. Vuonna 1828 yliopisto siirrettiin Helsinkiin, jossa orkesterin toiminta jatkui mm. Fredrik Paciuksen johdolla. Vuosina 1868-1926 tämä kokoonpano käytti nimeä Akateeminen Orkesteri. Tuolloin sen johtajina toimivat mm. Jean Sibelius sekä Robert Kajanus.
Vuonna 1928 yliopistollinen orkesteritoiminta palasi säveltäjä Alfred Anderssénin johdolla alkulähteilleen vanhaan pääkaupunkiin, kymmenen vuotta aiemmin perustetun Åbo Akademin yhteyteen. Akademiska Orkestern perustettiin tuolloin Åbo Akademin opiskelijoiden musiikkiharrastuksen edistämiseksi. Orkesterin johtajina ovat toimineet mm. Åbo Akademin pitkäaikainen musiikkitieteen professori John Rosas ja vuosina 1955-1990 filosofian kunniatohtori Gottfrid Gräsbeck, jonka orkesteri keväällä 1992 kutsui kunniajäsenekseen. Yhden toimikauden ajan orkesteria johti syyrialaissyntyinen sellotaiteilija Munir Bakieh. Orkesterin pitempiaikaisista jäsenistä tunnetuin on vuosina 1956-1995 konserttimestarina toiminut ylilääkäri Christer Sourander, joka oli sittemmin myös orkesterin kunniajäsen ja kunniakonserttimestari.